El aumento de la temperatura del mar obliga a las principales especies de peces de Japón a adaptarse

Autores: (1) Tomoya Aono, Instituto de Investigación Atmosférica y Oceánica, Universidad de Tokio, Kashiwa, Chiba, Japón e Instituto Nacional de Tecnología, Ibaraki College, Hitachinaka, Ibaraki, Japón; (2) Tatsuya Sakamoto, Instituto de Recursos Pesqueros, Agencia Japonesa de Investigación y Educación Pesquera, Nagasaki, Japón (3) Toyoho Ishimura, Instituto Nacional de Tecnología, Ibaraki College, Hitachinaka, Ibaraki, Japón y Escuela de Posgrado de Estudios Humanos y Ambientales, Universidad de Kioto, Kioto, Japón; (4) Motomitsu Takahashi, Instituto de Recursos Pesqueros, Agencia de Investigación y Educación Pesquera de Japón, Nagasaki, Japón; (5) Tohya Yasuda, Instituto de Recursos Pesqueros, Agencia de Investigación y Educación Pesquera de Japón, Yokohama, Kanagawa, Japón; (6) Satoshi Kitajima, Instituto de Recursos Pesqueros, Agencia de Investigación y Educación Pesquera de Japón, Nagasaki, Japón; (7) Kozue Nishida, Instituto Nacional de Tecnología, Ibaraki College, Hitachinaka, Ibaraki, Japón y Escuela de Posgrado de Ciencias de la Vida y el Medio Ambiente, Universidad de Tsukuba, Tsukuba, Ibaraki, Japón; (8) Takayoshi Matsuura, Instituto Nacional de Tecnología, Ibaraki College, Hitachinaka, Ibaraki, Japón (9) Akito Ikari, Instituto Nacional de Tecnología, Ibaraki College, Hitachinaka, Ibaraki, Japón; (10) Shin-ichi Ito, Instituto de Investigación Atmosférica y Oceánica, Universidad de Tokio, Kashiwa, Chiba, Japón. Tabla de enlaces Resumen y 1 Introducción 2 Materiales y métodos 3 resultados 4 Discusión Conflicto de intereses, contribuciones de los autores, financiación, agradecimientos, disponibilidad de datos Referencia 5 Tablas y figuras complementarias Abstracto La sardina japonesa ( ) es un pequeño pez pelágico que se encuentra en el Mar de Japón, el mar marginal del Pacífico Norte occidental. Es una especie importante para las pesquerías regionales, pero sus patrones de transporte y migración durante las primeras etapas de la vida siguen sin estar claros. En este estudio, analizamos las proporciones de isótopos estables de oxígeno de los otolitos de sardinas japonesas jóvenes del año (edad 0) recolectadas en las áreas costeras del norte y sur del Mar de Japón en 2015 y 2016. Los cambios ontogenéticos de la distribución geográfica se estimaron comparando los perfiles de las proporciones de isótopos a lo largo de la vida y el isopaisaje que varía temporalmente, que se calculó utilizando los campos de temperatura y salinidad producidos por un modelo de asimilación de datos oceánicos. Los individuos que fueron recolectados en las áreas norte y sur eclosionaron y permanecieron en las áreas sur (al oeste de la costa de Kyushu) hasta fines de junio, y luego, se pueden distinguir en dos grupos: uno que migró hacia el norte en la capa superficial y otro que permaneció alrededor del área sur en la capa profunda. Una comparación de las trayectorias de crecimiento somático de los dos grupos, que se reconstruyó con base en el análisis de la microestructura de los otolitos, sugirió que los individuos que migraron hacia el norte tenían longitudes corporales significativamente mayores a fines de junio que los que permanecieron en el área sur. Estos resultados indican que las sardinas japonesas jóvenes del año que eclosionaron en el área sur pueden haberse visto obligadas a elegir una de dos estrategias para evitar temperaturas del agua extremadamente altas dentro de los límites estacionales y geográficos. Estas incluyen migrar hacia el norte o moverse a capas más profundas. Nuestros resultados indican que las variabilidades ambientales en el área sur podrían afectar críticamente la dinámica de la población de sardinas en el Mar de Japón. Sardinops melanostictus 1 Introducción La sardina japonesa ( ) es una especie con grandes fluctuaciones de biomasa. La abundancia de sardinas japonesas mostró fluctuaciones sustanciales de varios órdenes de magnitud durante los últimos 3000 años (Kuwae et al., 2017), y también se han reportado fluctuaciones con respecto a la captura pesquera asociada en los últimos siglos (Yasuda et al., 2019). Se considera que estas fluctuaciones son impulsadas por variabilidades ambientales, que a menudo están representadas por la Oscilación Decadal del Pacífico (p. ej., Chavez et al., 2003). La aclaración de los vínculos mecanicistas entre el clima y los ambientes marinos y la fluctuación poblacional es necesaria para la predicción precisa de la abundancia de recursos y la gestión pesquera. Se plantea la hipótesis de que las variaciones en las tasas de supervivencia durante las etapas larvaria y juvenil posteriores a la eclosión son de gran importancia para las fluctuaciones poblacionales (p. ej., Hjort, 1914). Por lo tanto, el conocimiento de las distribuciones geográficas y el entorno de las sardinas japonesas durante sus etapas críticas de vida son esenciales para revelar el impacto de los cambios en el clima y el entorno marino en las fluctuaciones poblacionales. Sardinops melanostictus La gestión actual de la pesca de la sardina japonesa supone dos unidades de gestión o poblaciones: la población del Pacífico (distribuida en el Pacífico Norte occidental) y la población de la corriente cálida de Tsushima (distribuida en el mar de Japón), ambas con grandes fluctuaciones en abundancia en escalas de tiempo similares. Si bien se han descrito los patrones de transporte y migración durante las primeras etapas de la vida para la población del Pacífico (p. ej., Okunishi et al., 2009; Sakamoto et al., 2019), dicho conocimiento para la población de la corriente cálida de Tsushima es insuficiente. El desove de la población de la corriente cálida de Tsushima se produce en zonas costeras desde el oeste de Kyushu hasta la península de Noto desde el invierno hasta principios del verano (enero-junio, fig. 1). La principal zona de desove cambia según la temperatura de la superficie del mar y la biomasa de la población reproductora (Furuichi et al., 2020). La sardina japonesa juvenil del año se encuentra ampliamente distribuida desde la península de Noto hasta la costa oeste de Kyushu a fines del verano (Ito, 1961; Yasuda et al., 2021). Un estudio reciente mostró que el entorno de la zona norte de alta mar del Mar de Japón, con zooplancton de presa más grande y rico en lípidos, es adecuado para la adquisición de energía por parte de los juveniles de sardina (Yasuda et al., 2021). Además, se sabe que la distribución de la población se expande y se contrae en respuesta a las fluctuaciones de la población; durante los períodos de aumento de la biomasa, la distribución del área de la población se expande hacia la zona norte de alta mar del Mar de Japón (Muko et al., 2018). Estas observaciones conducen a la hipótesis de que el transporte (o migración) sucesivo y exitoso de los juveniles hacia la zona norte de alta mar podría ser el impulsor del aumento de la población (Muko et al., 2018; Yasuda et al., 2021). Sin embargo, aún no se han esclarecido el origen, el transporte y las rutas migratorias de los individuos que llegan a la zona norte de la costa del Mar de Japón. Por lo tanto, comprender los patrones de movimiento y su variedad, así como los mecanismos que crean dicha variedad, puede brindar información sobre las estrategias de adquisición de energía, la dinámica de la población y, en última instancia, la gestión de las sardinas en la región. 2 Materiales y métodos 2.1 Muestreo de peces y análisis de otolitos δ 18 O EspañolLas sardinas japonesas jóvenes fueron recolectadas para análisis de otolitos en tres áreas de muestreo (frente a la península de Noto, el estrecho de Tsushima y frente a las islas Goto) en el mar de Japón de agosto a septiembre de 2015 y 2016 por el R/V Yoko-maru, Agencia de Educación e Investigación Pesquera de Japón (Fig. 1; Tabla 1). Los peces fueron congelados inmediatamente después de la captura y conservados a -80 o -20 °C. Luego, los especímenes fueron descongelados en un laboratorio en tierra y se midió su longitud corporal (BL) y peso corporal. Se extrajeron los otolitos sagitales, se limpiaron con un cepillo, se enjuagaron con etanol y agua destilada y se secaron a temperatura ambiente durante varias horas. Los otolitos secos se incrustaron en resina epoxi (p-resina, Nichika Inc.) en un portaobjetos de vidrio y luego se colocaron en un secador a 40 °C durante al menos un día para fijar los otolitos. Posteriormente, los otolitos incrustados se pulieron con papel de lija (No. 1000, 2000) hasta que el núcleo del otolito quedó expuesto de la resina epoxi, y luego todo el otolito se pulió con suspensión de alúmina (BAIKOWSKI International Corporation) para asegurar que los anillos diarios pudieran observarse fácilmente bajo un microscopio. El número de anillos diarios del otolito y los anchos de incremento diario del otolito se midieron utilizando un sistema de medición de otolitos (RATOC System Engineering Co. Ltd.). Los otolitos de 154 individuos de 18 estaciones se utilizaron para las mediciones de anillos diarios (Tabla 1). 2.3 Estimación del historial migratorio Para validar los resultados estimados, se comparó el área de distribución estimada en la fecha más cercana a la fecha de muestreo de cada individuo con el área de muestreo real. Además, se comparó el área de distribución estimada en la fecha más cercana a la fecha de eclosión con los resultados de un estudio mensual de huevos y larvas realizado en estaciones de campo de pesca de la prefectura (Oozeki et al., 2007; Furuichi et al., 2020). 2.4 Análisis estadístico Para examinar las diferencias en las características biológicas entre los tipos migratorios potencialmente diferentes, a saber, el grupo de migración hacia el norte (individuos frente a la península de Noto) y el grupo residente (individuos del estrecho de Tsushima y frente a las islas Goto; ver Resultados y Discusión), comparamos las trayectorias de crecimiento somático entre estos grupos. Se realizó la prueba U de Mann-Whitney para comparaciones de la fecha de eclosión y la BL en el momento del muestreo entre los grupos. También comparamos la BL antes del muestreo. La BL antes del momento del muestreo se calculó utilizando el método de intersección biológica, asumiendo una relación lineal entre el radio del otolito y la BL con 5,9 mm fijos de BL en la deposición del primer incremento del otolito, siguiendo a Takahashi et al. (2008). Para probar las diferencias en las tasas de crecimiento diario entre los grupos, se compararon las anomalías de la media móvil de 3 días del ancho del incremento del otolito normalizado por la desviación estándar entre las tres áreas de muestreo utilizando la prueba de Kruskal-Wallis. Las anomalías se calcularon de dos maneras: para cada día de edad de los peces y para cada día del calendario (días a partir del 1 de enero de cada año). Cuando se detectó una diferencia significativa, se realizó una prueba post-hoc de Steel-Dwass para identificar las áreas con diferencias significativas. 3 resultados 3.4 Comparación de las diferencias entre las fechas de eclosión, el BL y la tasa de crecimiento diaria Hubo una diferencia significativa en las fechas de eclosión entre el grupo de migración hacia el norte (63 ± 32 días desde el 1 de enero; media ± 1DE) y el grupo residente (43 ± 30 días desde el 1 de enero) (Tabla 2, p < 0,02, prueba U de Mann-Whitney). La BL media del grupo hacia el norte fue de 136,7 ± 6,4 mm y la del grupo residente de 118,9 ± 9,4 mm. La BL del grupo hacia el norte fue significativamente mayor que la del grupo residente (Tabla 2, p < 0,001, prueba U de Mann-Whitney). En primavera (marzo-mayo), la BL media retrocalculada del grupo residente fue mayor que la del grupo de migración hacia el norte (Fig. 6). Sin embargo, a partir de junio, la BL media retrocalculada del grupo de migración hacia el norte fue mayor que la del grupo residente. La media de la BL al 1 de julio, que corresponde aproximadamente al momento en que los patrones de migración comenzaron a divergir, fue significativamente mayor en el grupo de migración hacia el norte (migración hacia el norte: 104,8 ± 14,4 mm, residente: 95,1 ± 14,8 mm, prueba U de Mann-Whitney, p < 0,01, Tabla 2). Cuando se comparó por edad diaria, la desviación normalizada de la tasa de crecimiento diaria entre las tres áreas de muestreo fue significativamente diferente durante la edad diaria de 56 a 147 (con excepción de 69, 76-78 y 140) (p < 0,05, prueba de Kruskal-Wallis). Entre los individuos de la península de Noto y los de las islas Goto, la prueba post-hoc de Steel-Dwass mostró que la desviación normalizada de la tasa de crecimiento diario fue significativamente diferente durante la edad diaria de 56 a 103 (con excepción de 69, 76-78, 89 y 97-98) (Fig. 7, p < 0,05). Entre los individuos de la península de Noto y el estrecho de Tsushima, la desviación fue significativamente diferente entre las edades diarias de 71 a 75, 79 a 86, 88 a 139 y 141 a 147 (Fig. 7, p < 0,05), si los períodos que mostraron significancia fueron más de 5 días secuenciales. Cuando se comparó por días calendario, hubo una diferencia significativa entre los grupos durante 113–206 (con excepción de 120, 152–157, 170 y 192–193) días desde el 1 de enero (finales de abril a finales de julio) (p < 0,05, prueba de Kruskal-Wallis). Los resultados de la prueba post-hoc de Steel-Dwass mostraron que la desviación normalizada de la tasa de crecimiento diario de los individuos del estrecho de Tsushima y de las islas Goto fueron significativamente diferentes de las de los individuos de la península de Noto durante 114–118 días (finales de abril) y 185–191 (principios de julio) y 194–206 días (mediados de julio a finales de julio) (Fig. 7, p < 0,05), respectivamente, si los períodos que mostraron significancia eran más de 5 días secuenciales. 4 Discusión Los grupos de migración hacia el norte y residentes mostraron diferencias significativas en sus trayectorias de crecimiento. La media de BL en primavera (marzo-mayo) fue mayor en el grupo residente (Fig. 6). Esto probablemente se debió a que la fecha media de eclosión del grupo residente fue anterior a la del grupo de migración hacia el norte (Tabla 2). No se observó diferencia en la tasa de crecimiento entre el grupo residente y el grupo de migración hacia el norte hasta 50 días después de la eclosión (Fig. 7). Sin embargo, el grupo de migración hacia el norte creció más rápido 50 días después de la eclosión que el grupo residente, y se hizo más grande en junio, a pesar de su menor tamaño en primavera (marzo-mayo). Esto sugiere que los individuos que crecen relativamente bien a fines de la primavera y principios del verano dentro de la población migraron hacia el norte. Un patrón de migración que incluye tanto individuos migratorios como residentes se denomina migración parcial, que se observa en varios animales, incluidos los peces (Chapman et al., 2011, 2012). Hay tres tipos de migración parcial estacional de especies de peces (Chapman et al., 2012). El primero es la migración parcial no reproductiva, en la que los migrantes y los residentes se reproducen simpátricamente, pero pasan las temporadas no reproductivas por separado. El segundo tipo es la migración parcial reproductiva, en la que los migrantes y los residentes comparten un hábitat no reproductivo pero se reproducen por separado. El tercero es la migración parcial de reproducción salteada, en la que los migrantes y los residentes comparten un hábitat no reproductivo, y los individuos migran para reproducirse, pero no todos los años, lo que lleva a la migración parcial. Además de los tres tipos de migración parcial anteriores, se identifica una migración parcial espaciotemporal más corta: la migración vertical parcial diaria, en la que los migrantes se mueven verticalmente durante el día o la noche mientras que los residentes permanecen a la misma profundidad (más detalles, consulte Chapman et al., 2012). En la familia de la sardina japonesa, Clupea harengus muestra la característica de los migrantes parciales reproductores: comparten una zona de alimentación común pero migran a diferentes áreas para desovar en el Mar del Norte (Ruzzante et al., 2006). Las poblaciones del Mar Céltico de C. harengus migran al Mar de Irlanda para desovar; estos migrantes crecen más lentamente que los residentes y, por lo tanto, son reclutados más tarde en la población adulta (Burke et al., 2008). A menudo se observa que los tamaños corporales de los migrantes y los residentes difieren en los animales que experimentan una migración parcial (p. ej., Kerr et al., 2009). Se han propuesto varias hipótesis con respecto a los factores que contribuyen a las diferencias de tamaño (Chapman et al., 2011). La hipótesis tradicional del "tamaño corporal" establece que un tamaño corporal mayor es ventajoso para los residentes debido a su alta tolerancia fisiológica a las condiciones invernales adversas (Ketteson y Nolan, 1976). Sin embargo, las excepciones a esta hipótesis incluyen las aves, en las que las migraciones parciales han sido bien estudiadas. Se ha demostrado que los individuos más grandes de la avutarda Otis tarda macho migran durante los meses cálidos del verano; esto se ha atribuido a la baja tolerancia a las temperaturas más altas de los individuos más grandes en comparación con los más pequeños (Alonso et al., 2009). Además, los individuos más grandes de tiranos tropicales, que tienen altos requerimientos de energía, tienden a migrar (Jahn et al., 2010). Entre los atunes listados (Katsuwonus pelamis) marcados y liberados desde la misma ubicación en el Pacífico Norte occidental, se recolectaron porcentajes más altos de individuos más grandes (46 cm o más grandes) en latitudes más altas que los individuos más pequeños (44 cm o menos) (Nihira, 1996). Además, el atún listado que migró hacia el norte tuvo un mayor consumo de energía que los de latitudes más bajas (Aoki et al., 2017). Estos hallazgos sugieren que los mayores requerimientos de energía de los individuos más grandes promueven la migración, incluso para las especies de peces. De manera similar, en el caso de la sardina japonesa en el Mar de Japón, los individuos más grandes podrían migrar para adquirir más energía debido al aumento de la temperatura de la superficie del mar alrededor de Kyushu. Las temperaturas del agua a profundidades de 10 m y 30 m en el oeste de la costa de Kyushu fueron casi las mismas de febrero a junio (Fig. 8). Sin embargo, después de junio, el aumento de la temperatura del agua a 10 m de profundidad se aceleró, y hubo una diferencia entre la temperatura del agua a las profundidades de 10 m y 30 m debido al desarrollo de la estratificación. Las temperaturas excesivamente más altas dan como resultado una mayor disipación de energía y demandan una ingesta sustancial de energía por consumo (Rudstam, 1988; Ito et al., 2013). La sardina japonesa podría haber evitado esto seleccionando una de las siguientes dos estrategias: migrar horizontalmente hacia el norte a profundidades menores o tener profundidades de hábitat mayores y permanecer en la misma área. Los individuos con mejor crecimiento y mayor tamaño corporal tendrían mayores demandas de energía (Noguchi et al., 1990). Mientras tanto, la abundancia de zooplancton en el Mar de Japón occidental disminuye gradualmente de primavera a verano (Hirakawa et al., 1995); y la abundancia de zooplancton y el contenido energético en el norte del Mar de Japón son mayores que en el oeste del Mar de Japón durante los meses de verano (Yasuda et al., 2021). La sardina japonesa en la zona de alta mar del norte tenía tamaños más grandes y contenidos de lípidos más altos (Yasuda et al., 2021). Las sardinas japonesas que pudieron llegar con éxito a la zona de alta mar del norte fueron recompensadas con un mejor campo de presas. Por lo tanto, los individuos más grandes que necesitaban más alimento pueden haber migrado hacia el norte para permanecer en el rango óptimo de temperatura del agua y buscar lugares donde el alimento es abundante. Como la migración parcial estuvo acompañada de diferencias de profundidad del hábitat, este caso puede considerarse una combinación de migración parcial no reproductiva y migración vertical parcial con migrantes más grandes. En conclusión, hemos revelado migraciones en las primeras etapas de vida de las crías de sardina japonesa en el Mar de Japón en 2015 y 2016. Todas ellas eclosionaron y crecieron al oeste de la costa de Kyushu hasta finales de junio, y es posible que hayan elegido una de las dos estrategias para evitar las altas temperaturas dentro de los límites estacionales y geográficos: migrar hacia el norte o a mayor profundidad. Los individuos relativamente bien desarrollados en verano tenían más probabilidades de migrar hacia el norte a mejores zonas de alimentación, lo que sugiere que las condiciones ambientales en las zonas de desove y crianza al oeste de la costa de Kyushu pueden ser importantes para la adquisición total de energía durante el primer año de vida. En el futuro, será necesario dilucidar los factores que controlan el crecimiento de los individuos al oeste de Kyushu. Además, es necesario un mayor análisis de la estructura de la población para examinar la contribución de los individuos de las zonas de desove en el Mar de Japón a la población de la Corriente Cálida de Tsushima. Incompatibilidad Todos los autores no tienen ningún conflicto de intereses. Contribuciones del autor Fondos Este estudio fue financiado en parte por subvenciones de la Agencia de Pesca de Japón, la Fundación Kurita para el Agua y el Medio Ambiente y JSPS KAKENHI (16H02944, 18H04921, 19H04247, 21H04735, 21K18653 y 22H05030). Expresiones de gratitud Este es un preprint que se enviará a una revista. Después de la aceptación de este manuscrito, el enlace a la publicación se incluirá en este preprint. Expresamos un agradecimiento especial al Dr. Akira Hayashi por proporcionar los datos del análisis diario de los anillos de otolitos. Agradecemos a S. Sakai por el asesoramiento técnico sobre el microfresado y a J. Ibuki y S. Namekawa por el apoyo técnico con el análisis isotópico. T. Setou proporcionó los resultados del modelo hidrodinámico. Los autores agradecen a T. Goto, Y. Ishihara, T. Kodama, H. Kurota y N. Nanjo por su ayuda con el muestreo de agua de mar. Disponibilidad de datos Las contribuciones originales presentadas en el estudio están disponibles públicamente para los análisis de microquímica de otolitos. Esos datos se encontrarán aquí después de la aceptación de este manuscrito: doi: 10.6084/m9.figshare.25241842. Los autores pondrán a disposición otros datos que respalden las conclusiones de este artículo, sin reservas indebidas. Referencia Alonso, JC, Palacín, C., Alonso, JA, y Martín, CA (2009). Migración postnupcial en avutardas macho: baja tolerancia del ave paleártica más pesada al calor estival. Behavioral Ecology and Sociobiology, 63(12), 1705–1715. https://doi.org/10.1007/s00265-009-0783-9 Aoki, Y., Kitagawa, T., Kiyofuji, H., Okamoto, S. y Kawamura, T. (2017). Cambios en la ingesta de energía y el costo del transporte del atún listado (Katsuwonus pelamis) durante la migración hacia el norte en el noroeste del océano Pacífico. Investigación en aguas profundas, parte II: estudios temáticos en oceanografía, 140, 83–93. https://doi.org/10.1016/j.dsr2.2016.05.012 Burke, N., Brophy, D. y King, PA (2008). Análisis de la forma de los anillos de los otolitos en el arenque del Atlántico (Clupea harengus); un nuevo método para el seguimiento de las poblaciones de peces. Fisheries Research, 91(2–3), 133–143. https://doi.org/10.1016/j.fishres.2007.11.013 Campana, SE (1990). ¿Qué tan confiables son los cálculos retrospectivos del crecimiento basados en otolitos? Revista Canadiense de Ciencias Pesqueras y Acuáticas, 47(11), 2219–2227. https://doi.org/10.1139/f90-246 Campana, SE (1999). Química y composición de los otolitos de peces: vías, mecanismos y aplicaciones. Marine Ecology Progress Series, 188, 263–297. https://doi.org/10.3354/meps188263 Chapman, BB, Brönmark, C., Nilsson, J. Å. y Hansson, LA (2011). La ecología y evolución de la migración parcial. Oikos, 120(12), 1764-1775. https://doi.org/10.1111/j.1600-0706.2011.20131.x Chapman, BB, Skov, C., Hulthén, K., Brodersen, J., Nilsson, PA, Hansson, LA y Brönmark, C. (2012). Migración parcial en peces: definiciones, metodologías y distribución taxonómica. Journal of Fish Biology, 81(2), 479–499. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.2012.03349.x Chavez, FP, Ryan, J., Lluch-Cota, SE, y Niquen C, M. (2003). De las anchoas a las sardinas y viceversa: cambio multidecadal en el océano Pacífico. Science, 299(5604), 217–221. https://doi.org/10.1126/science.1075880 Furuichi, S., Kamimura, Y. y Yukami, R. (2021). Relaciones longitud-longitud y longitud-peso de cuatro peces pelágicos pequeños dominantes en el sistema de la corriente Kuroshio-Oyashio. Thalassas: An International Journal of Marine Sciences, 37(2), 651–657. https://doi.org/10.1007/s41208-021- 00300-9 Furuichi, S., Yasuda, T., Kurota, H., Yoda, M., Suzuki, K., Takahashi, M. y Fukuwaka, MA (2020). Desenredando los efectos del clima y los factores dependientes de la densidad en la dinámica espaciotemporal del desove de la sardina japonesa. Marine Ecology Progress Series, 633, 157–168. https://doi.org/10.3354/meps13169 Haidvogel, DB, Arango, H., Budgell, WP, Cornuelle, BD, Curchitser, E., Di Lorenzo, E., Fennel, K., Geyer, WR, Hermann, AJ, Lanerolle, L., Levin, J., McWilliams, JC, Miller, AJ, Moore, AM, Powell, TM, Shchepetkin, AF, Sherwood, CR, Signell, RP, Warner, JC y Wilkin, J. (2008). Pronóstico oceánico en coordenadas de seguimiento del terreno: formulación y evaluación de habilidades del sistema de modelado oceánico regional. Journal of Computational Physics, 227(7), 3595–3624. https://doi.org/10.1016/j.jcp.2007.06.016 Hanson, NN, Wurster, CM, Eimf y Todd, CD (2013). Reconstrucción de las estrategias de la historia de vida marina del salmón salvaje del Atlántico a partir de la composición de isótopos estables de los otolitos. Marine Ecology Progress Series, 475, 249–266. https://doi.org/10.3354/meps10066 Hirakawa, K., Kawano, M., Nishimura, S. y Ueno, S. (1995). Variabilidad estacional en la abundancia y composición del zooplancton en las inmediaciones del estrecho de Tsushima, en el sudoeste del mar de Japón. Boletín del Instituto Nacional de Investigación Pesquera del Mar de Japón, 45, 25–38 Hjort, J. (1914). Fluctuaciones en las grandes pesquerías del norte de Europa vistas a la luz de la investigación biológica. Rapp, 20, 1–228. P.-v. Reum. Cons. int. Explor. Mer Ishimura, T., Tsunogai, U. y Nakagawa, F. (2008). Heterogeneidades a escala de grano en las composiciones isotópicas estables de carbono y oxígeno de los materiales de calcita estándar internacionales (NBS 19, NBS 18, IAEA-CO-1 y IAEA-CO-8). Rapid Communications in Mass Spectrometry: RCM, 22(12), 1925–1932. https://doi.org/10.1002/rcm.3571 Ito, S. (1961). Biología pesquera de la sardina, Sardinops melanostictus (T. & S.), en las aguas que rodean Japón. Bull. Jpn. Sea. Natl. Fish. Res. Inst. 9, 1–227 (en japonés con resumen en inglés) Ito, S., Okunishi, T., Kishi, MJ y Wang, M. (2013). Modelado de las respuestas ecológicas de la paparda del Pacífico (Cololabis saira) al cambio climático futuro y su incertidumbre. ICES Journal of Marine Science, 70(5), 980–990. https://doi.org/10.1093/icesjms/fst089 Jahn, AE, Levey, DJ, Hostetler, JA y Mamani, AM (2010). Determinantes de la migración parcial de aves en la cuenca amazónica. Journal of Animal Ecology, 79(5), 983–992. https://doi.org/10.1111/j.1365-2656.2010.01713.x Kerr, LA, Secor, DH y Piccoli, PM (2009). Migración parcial de peces ejemplificada por la perca blanca dependiente de los estuarios. Fisheries, 34(3), 114–123. https://doi.org/10.1577/1548-8446-34.3.114 Ketterson, ED, y Nolan, V. Jr. (1976). Variación geográfica y sus correlatos climáticos en la proporción de sexos de los juncos de ojos oscuros que hibernan en el este (Junco hyemalis Hyemalis). Ecology, 57(4), 679–693. https://doi.org/10.2307/1936182 Kim, ST, O'Neil, JR, Hillaire-Marcel, C., y Mucci, A. (2007). Fraccionamiento de isótopos de oxígeno entre aragonita sintética y agua: influencia de la temperatura y la concentración de Mg2+. Geochimica et Cosmochimica Acta, 71(19), 4704–4715. https://doi.org/10.1016/j.gca.2007.04.019 Kodaira, T., Horikawa, K., Zhang, J., y Senjyu, T. (2016). Relación entre la proporción de isótopos de oxígeno del agua de mar y la salinidad en la corriente de Tsushima, mar de Japón. Chikyukagaku （Geochemistry）, 50, 263–277. https://doi.org/10.14934/chikyukagaku.50.263 (en japonés con resumen en inglés) Kuroda, H., Setou, T., Aoki, K., Takahashi, D., Shimizu, M. y Watanabe, T. (2013). Un estudio numérico de la circulación inducida por Kuroshio en la bahía de Tosa, frente a la costa sur de Japón. Continental Shelf Research, 53, 50–62. https://doi.org/10.1016/j.csr.2012.12.005 Kuroda, H., Setou, T., Kakehi, S., Ito, S., Taneda, T., Azumaya, T., Inagake, D., Hiroe, Y., Morinaga, K., Okazaki, M., Yokota, T., Okunishi, T., Aoki, K., Shimizu, Y., Hasegawa, D., y Watanabe, T. (2017). Avances recientes en la ciencia pesquera japonesa en la región de Kuroshio-Oyashio a través del desarrollo del sistema de pronóstico oceánico FRA-ROMS: descripción general de la reproducibilidad de los productos de reanálisis. Open Journal of Marine Science, 07(1), 62–90. https://doi.org/10.4236/ojms.2017.71006 Kuwae, M., Yamamoto, M., Sagawa, T., Ikehara, K., Irino, T., Takemura, K., Takeoka, H. y Sugimoto, T. (2017). Variabilidad multidecadal, centenaria y milenaria en la abundancia de sardinas y anchoas en el Pacífico Norte occidental y vínculos entre el clima y los peces durante el Holoceno tardío. Progress in Oceanography, 159, 86–98. https://doi.org/10.1016/j.pocean.2017.09.011 LeGrande, AN y Schmidt, GA (2006). Conjunto de datos en cuadrícula global de la composición isotópica del oxígeno en el agua de mar. Geophysical Research Letters, 33(12), 1–5. https://doi.org/10.1029/2006GL026011 Mu, X., Zhang, C., Zhang, C., Yang, J. y Ren, Y. (2021). Perfiles de química de otolitos estructurados por edad que revelan la migración de Conger myriaster en los mares de China. Fisheries Research, 239. https://doi.org/10.1016/j.fishres.2021.105938, 105938 Muko, S., Ohshimo, S., Kurota, H., Yasuda, T. y Fukuwaka, MA (2018). Cambio a largo plazo en la distribución de la sardina japonesa en el mar de Japón durante las fluctuaciones de la población. Marine Ecology Progress Series, 593, 141–154. https://doi.org/10.3354/meps12491 Nihira, A. (1996). Estudios sobre la ecología y fisiología del comportamiento de los bancos de peces migratorios de atún listado (Katsuwonus pelamis) en el área frontal oceánica. Boll. Tohoku. N. Atl. Fish. Res. Inst., 58, 137–233. (en japonés con resumen en inglés). Recuperado de https://agriknowledge.affrc.go.jp/RN/2010541827.pdf Nishida, K., & Ishimura, T. (2017). Variaciones isotópicas estables a escala de grano de carbono y oxígeno de la calcita de referencia internacional, IAEA-603. Rapid Communications in Mass Spectrometry: RCM, 31(22), 1875–1880. https:/doi.org/10.1002/rcm.7966 Noguchi, M., Takahashi, Y., & Hirota, Y. (1990). Relación entre el consumo de alimentos y el crecimiento de la sardina Sardinops melanostictus mediante el experimento de alimentación. Bull. Jpn. Sea Natl. Fish. Res. Inst., 40, 1–14 (en japonés con resumen en inglés) Okunishi, T., Yamanaka, Y., & Ito, S. (2009). Un modelo de simulación para las migraciones de la sardina japonesa (Sardinops melanostictus) en el Pacífico norte occidental. Ecological Modelling, 220(4), 462–479. https://doi.org/10.1016/j.ecolmodel.2008.10.020 Oozeki, Y., Takasuka, A., Kubota, H. y Barange, M. (2007). Caracterización de los hábitats de desove de la sardina japonesa, Sardinops melanostictus, la anchoa japonesa, Engraulis japonicus, y el arenque del Pacífico, Etrumeus teres, en el Pacífico noroccidental. California Cooperative Oceanic Fisheries, Informes de investigaciones, 48, 191–203 Rudstam, LG (1988). Exploración de la dinámica del consumo de arenque en el Báltico: aplicaciones de un modelo energético del crecimiento de los peces. Kieler Meeresforschung Sonderheft, 6, 312–322 Ruzzante, DE, Mariani, S., Bekkevold, D., André, C., Mosegaard, H., Clausen, LAW, Dahlgren, TG, Hutchinson, WF, Hatfield, EMC, Torstensen, E., Brigham, J., Simmonds, EJ, Laikre, L., Larsson, LC, Stet, RJM, Ryman, N. y Carvalho, GR (2006). Biocomplejidad en un pez marino pelágico altamente migratorio, el arenque del Atlántico. Actas. Ciencias biológicas, 273 (1593), 1459-1464. https://doi.org/10.1098/rspb.2005.3463 Sakai, S. (2009). Técnicas de microfresado y recuperación de muestras utilizando el microfresado de alta precisión GEOMILL326 JAMSTEC-reports. Agencia Japonesa para la Ciencia y Tecnología Marina y Terrestre, 10, 4–5 Sakamoto, T., Komatsu, K., Shirai, K., Higuchi, T., Ishimura, T., Setou, T., Kamimura, Y., Watanabe, C., & Kawabata, A. (2019). Combinación del análisis de isótopos de microvolúmenes y la simulación numérica para reproducir la historia de la migración de los peces. Métodos en ecología y evolución, 10(1), 59–69. https://doi.org/10.1111/2041-210X.13098 Sakamoto, T., Komatsu, K., Yoneda, M., Ishimura, T., Higuchi, T., Shirai, K., Kamimura, Y., Watanabe, C., y Kawabata, A. (2017). Dependencia de la temperatura de δ18O en otolitos de sardinas japonesas juveniles: experimento de cría en laboratorio con análisis a microescala. Fisheries Research, 194, 55–59. https://doi.org/10.1016/j.fishres.2017.05.004 Shiao, JC, Liu, EY y Sui, TD (2016). Cambios ascendentes y descendentes en la profundidad de residencia de los peces cabeza de almeja (Alepocephalidae) revelados por la composición isotópica de oxígeno estable de los otolitos. Journal of Fish Biology, 88(3), 1265–1272. https://doi.org/10.1111/jfb.12904 Sturrock, AM, Trueman, CN, Darnaude, AM y Hunter, E. (2012). ¿Puede la química elemental de los otolitos rastrear retrospectivamente las migraciones en peces completamente marinos? Journal of Fish Biology, 81(2), 766–795. https://doi.org/10.1111/j.1095-8649.2012.03372.x Takahashi, M., Nishida, H., Yatsu, A., y Watanabe, Y. (2008). Intensidad de la clase anual y tasas de crecimiento después de la metamorfosis de la sardina japonesa (Sardinops melanostictus) en el océano Pacífico norte occidental durante 1996-2003. Revista canadiense de pesca y ciencias acuáticas, 65(7), 1425-1434. https://doi.org/10.1139/F08-063 Torniainen, J., Lensu, A., Vuorinen, PJ, Sonninen, E., Keinänen, M., Jones, RI, Patterson, WP y Kiljunen, M. (2017). Isopaisajes de oxígeno y carbono para el Mar Báltico: prueba de su aplicabilidad en estudios de migración de peces. Ecología y evolución, 7(7), 2255–2267. https://doi.org/10.1002/ece3.2841 Yabe, I., Kawaguchi, Y., Wagawa, T. y Fujio, S. (2021). Estudio anatómico del sistema de la corriente cálida de Tsushima: determinación de las vías principales y su variación. Progress in Oceanography, 194. https://doi.org/10.1016/j.pocean.2021.102590, 102590 Yasuda, T., Kitajima, S., Hayashi, A., Takahashi, M. y Fukuwaka, M. (2021). La zona fría de alta mar proporciona un terreno de alimentación favorable con alimentos ricos en lípidos para las sardinas japonesas juveniles. Fisheries Oceanography, 30(5), 455–470. https://doi.org/10.1111/fog.12530 Yasuda, T., Kurota, H., Hayashi, A., Yoda, M., Suzuki, K. y Takahashi, M. (2019). Evaluación de las existencias de sardina japonesa en la corriente cálida de Tshushima en el año fiscal 2018. En: Evaluación y evaluación de las existencias de pesca marina en aguas japonesas, 57–95. Agencia de Pesca de Japón y Agencia de Pesca y Educación de Japón. (en japonés). Recuperado de http://abchan.fra.go.jp/digests2018/details/201802.pdf Yatsu, A., Watanabe, T., Ishida, M., Sugisaki, H., y Jacobson, LD (2005). Efectos ambientales en el reclutamiento y la productividad de la sardina japonesa Sardinops melanostictus y el estornino Scomber japonicus con recomendaciones para su manejo. Fisheries Oceanography, 14(4), 263– 278. https://doi.org/10.1111/j.1365-2419.2005.00335.x Tablas Material complementario 5 Tablas y figuras complementarias 5.1 Tablas suplementarias CUADRO S1. Resumen de los resultados analíticos de todos los individuos analizados para el análisis de isótopos estables. Los datos estarán disponibles en doi: 10.6084/m9.figshare.25241842 después de que este manuscrito sea aceptado. 5.2 Figuras suplementarias Vídeo complementario 1. Ejemplo de proceso de molienda de otolitos en una sardina japonesa de un año de edad recogida en el Mar de Japón. La distancia desde el centro hasta el borde de este otolito era de 1428 μm. Esta no es la muestra utilizada en este estudio, pero se muestra aquí como ejemplo. Haga doble clic en la imagen para reproducirla. Este artículo está bajo la licencia CC BY 4.0 DEED. disponible en arxiv